Галерея русского искусства была основана в 1922 году на базе национализированных частных собраний, основу составила коллекция семьи Терещенко. В 1934 года галерея получила статус музея.

У музея есть отделы древнерусского, XVIII—XIX веков и советского искусства, в которых представлена живопись, скульптура, графика, художественные промыслы. Открыты более 30 залов, собрание представляет более 12 тысяч предметов искусства

Среди древнейших произведений искусства — икона домонгольского периода «Борис и Глеб», памятник, созданный в Новгороде в конце XII — первой половине XIII века[1]. Произведения русского искусства досоветской эпохи представлены картинами Д. Левицкого, В. Тропинина, В. Серова, В. Перова, В. Маковского, В. Васнецова, И. Репина, М. Антокольского, В. Верещагина, М. Врубеля, Н. Ге, И. Шишкина.

Советское искусство представляют работы художников Б. Иогансона, С. Герасимова, Б. Ряузова, С. Чуйкова, скульпторов И. Шадра, С. Кольцова.

Помещение музея до 1880 года было усадьбой, одноэтажным домом. В 1882 году по проекту В. Шретера архитектор В. Николаев надстроил второй этаж и продлил усадьбу вглубь. Внутренняя отделка была выполнена архитектором Ф. Мельцером.